1284 tildeles Flensburg købstadsrettigheder af hertug Valdemar den IV.   Som følge af den danske krones støtte bliver Flensburg i en periode Hanse-forbundets arvtager i Danmark og Norge. I løbet af det 16. århundrede blomstrer Flensburg op og bliver en både rig og betydningsfuld købstad. Med sine 5000 indbyggere og en handelsflåde på 200 skibe er den største handelsby under kronen, større og mere betydningsfuld end både København og Hamborg på denne tid.   

På grund af 30-års-krigen 1618-1648 og de Nordiske Krige fra 1712-21 følger en nedgangsperiode. Wallensteins tropper besætter byen i 1627, i 1643 og 1657 følger svenskerne, 1658 den store kurfyrste og 1713 atter svenskerne. Flåden skrumper ind til blot ni skibe, og havnen er sandet til, så der kræves en omfattende genopbygning.

Grundlaget for en genopbygning bliver især skabt gennem handelen med Norge. Skibe fra Flensborg fragter landbrugsvarer til Norge, og her lastes fisk og tran, som fragtes til havnene langs Østersøen så langt væk som til St. Petersborg. Efterhånden udvides også handelskontakterne til Frankrig og Spanien. Udstyret med privilegier af den danske konge Christian VII sejler man i slutningen af det 18. århundrede til De Vestindiske Øer for dér at hente rørsukker, tobak og rom, som siden videreforarbejdes i Flensburg.

Det nationale opbrud i starten af det 19. Århundrede fører til voldsomme spændinger mellem dem, som ønsker at Slesvig-Holsten skal bevare tilknytningen til den danske helstat, og dem som ønsker en løsrivelse fra helstaten. Konflikten munder ud i den 1. Slesvigske Krig (1848-51) og den 2. Slesvigske Krig (1864), som bliver afgjort på slagmarkerne ved Oversø og Dybbøl. Slesvig-Holsten bliver en provins i kongeriget Prøjsen og 1871 del af Det tyske Rige.

Afslutningen af den 1. Verdenskrig rammer Flensburg hårdt. Efter Folkeafstemingerne i 1920, hvor Nordslesvig stemmer sig hjem til Danmark, bliver den nuværende grænse trukket, og Flensburg bliver en grænseby. Nord for denne grænse er der den dag idag et tysk mindretal og tilsvarende et dansk mindretal på den tyske side. 

I 2. Verdenskrig falder der færre bomber i Flensburg end i andre lignende byer i Tyskland. Flensburg slipper næsten uskadt. Men hen imod krigens slutning og i tiden derefter hersker der stor nød blandt de mange flygtninge, der strømmer til byen. Det 3. Riges sidste regering flygter til Flensburg, og Marineskolen Mørvig in den såkaldte "enklave Mørvig" bliver sæde for den sidste rigsregering. Herfra kapitulerer regeringen under ledelse af storadmiral Dönitz den 7. maj 1945, og det tredje rige ophører med at eksistere.  

Med sine 85.000 indbygger er Flensburg en betydningsfuld by i den dansk-tyske EU-Region Schleswig/Sønderjylland.  Se mere om byens historie på www.flensburg.de.